La célebre carrera de Linda comenzó a mediados de los años sesenta en Los Ángeles, donde ella y dos amigos formaron los Stone Poneys. En poco tiempo, escalaron las listas de Billboard con el éxito de 1967 "Different Drum" (Un tambor diferente), y el título de esa canción ha descrito acertadamente su trayectoria musical.
Una vocalista de inmensurable talento, que fue inicialmente recibida en la industria discográfica como poco más que otra cara bonita, Ronstadt se movió sin esfuerzo desde el folk-rock de los Stone Poneys y el primordial country rock del sur de California como solista, hasta una década de éxito tras éxito en los años 70, durante la cual se convirtió, sin duda, en la cantante femenina más importante del rock.
Linda Maria Ronstadt nació en Tucson, Arizona, el 15 de julio de 1946, la tercera de cuatro hijos de Gilbert Ronstadt (1911-1995), un próspero comerciante de maquinaria que dirigía la F. Ronstadt Co., y Ruth Mary (de soltera Copeman) Ronstadt (1914-1982), ama de casa. Se crio en el rancho familiar de 10 acres con sus hermanos Peter (quien se desempeñó como jefe de policía de Tucson de 1981 a 1991), Michael y Gretchen.
A los 14 años, Ronstadt formó un trío de folk con su hermano Peter y su hermana Gretchen. El grupo tocaba en cafeterías, casas de fraternidad y otros locales pequeños, presentándose como "the Union City Ramblers" y "the Three Ronstadts" (Los tres Ronstadt), y se grababan en un estudio de Tucson bajo el nombre de "the New Union Ramblers" (Los nuevos Ramblers de Union). Su repertorio incluía la música con la que crecieron: folk, country, bluegrass y mexicana. Pero cada vez más, Ronstadt quería hacer una unión entre la música folk y el rock and roll, y en 1964, después de un semestre en la Universidad de Arizona, la joven de 18 años decidió mudarse a Los Ángeles.

A mediados de los años sesenta, a la vanguardia de los emergentes movimientos de folk rock y country rock de California, Ronstadt unió fuerzas con Bobby Kimmel y Kenny Edwards y se convirtió en la vocalista principal de un trío de folk-rock, los Stone Poneys. Más tarde, como solista, lanzó Hand Sown ... Home Grown en 1969, que ha sido descrito como el primer disco de country alternativo de una artista femenina.
Los Stone Poneys se convirtieron en una de las principales atracciones del circuito de clubes de Los Ángeles, con Ronstadt a menudo actuando en el escenario con minifalda y descalza. Trabajaban en clubes íntimos como The Troubadour en Hollywood. Lanzaron tres álbumes y sus grabaciones incluyen la primera canción exitosa de Ronstadt, una versión de "Different Drum" de Mike Nesmith.
El primer mánager de la banda, Herb Cohen, intentó conectar a Ronstadt con Frank Zappa para hacer un demo, y también con Jack Nitzsche, pero nunca se materializó nada (ella y Zappa —quienes eran manejados por Cohen en ese período— más tarde harían un comercial de radio para afeitadoras eléctricas de la marca Remington que fue rechazado por la compañía).

El segundo álbum en solitario de Ronstadt, Silk Purse, fue lanzado en marzo de 1970. Grabado completamente en Nashville, fue producido por Elliot Mazer, a quien Ronstadt eligió por consejo de Janis Joplin, quien había trabajado con ella en el álbum Cheap Thrills.

En una etapa, su banda de acompañamiento incluyó a Don Henley, Glenn Frey, Bernie Leadon y Randy Meisner, quienes más tarde formaron los Eagles. Estuvieron de gira con ella por un corto período en 1971 y tocaron en Linda Ronstadt, su tercer álbum homónimo.
Ronstadt comenzó a interpretar "You're No Good" (No eres bueno) para cerrar sus shows en vivo a principios de 1973, después de que su compañero de banda Kenny Edwards se lo sugiriera. La incluyó por primera vez en su lista de canciones mientras abría para Neil Young. Al grabar su álbum Heart Like a Wheel (Corazón como una rueda) con el productor Peter Asher en el verano de 1974, "You're No Good" fue una elección de último minuto para la grabación, y fue sugerencia de Ronstadt. "You're No Good" alcanzó el puesto número uno en el Billboard Hot 100 y Heart Like a Wheel fue nominado a Álbum del Año, mientras que su versión de "I Can't Help It If I'm Still In Love with You" (No puedo evitar si todavía estoy enamorada de ti) ganó el premio a la Mejor Interpretación Vocal Femenina de Country.

Heart Like a Wheel es ampliamente considerado el álbum que marcó el gran avance de Ronstadt y fue seleccionado por la Biblioteca del Congreso para ser incluido en el National Recording Registry en 2013.

Ronstadt apareció en la película de 1978 FM, donde la trama involucraba a DJs que intentaban transmitir un concierto de Ronstadt en vivo, sin el conocimiento de una estación rival. La película también mostró a Ronstadt interpretando las canciones "Poor, Poor Pitiful Me" (Pobre, pobre de mí), "Love Me Tender" (Ámame tiernamente) y "Tumbling Dice" (Dados rodantes). Ronstadt fue persuadida de grabar "Tumbling Dice" después de que Mick Jagger fuera al backstage de un concierto y le dijera: "Haces demasiadas baladas, deberías hacer más canciones de rock and roll".
Apodada la "Primera Dama del Rock" y la "Reina del Rock", Ronstadt fue votada como la Mejor Cantante Pop Femenina de los años 70. Su imagen de rock and roll era tan famosa como su música; apareció seis veces en la portada de la revista Rolling Stone y en las portadas de Newsweek y Time.
A principios de los años 70, Ronstadt salió brevemente con el también músico J. D. Souther, quien coprodujo su álbum Don't Cry Now. En 1983, Ronstadt salió con el comediante Jim Carrey durante ocho meses y desde finales de 1983 hasta 1988, Ronstadt estuvo comprometida con el director y creador de Star Wars, George Lucas.
En los años ochenta, protagonizó The Pirates of Penzance de Gilbert y Sullivan en Broadway, grabó un álbum de estándares con el veterano arreglista Nelson Riddle, y lanzó Canciones de Mi Padre, una colección de canciones mexicanas tradicionales, que se convirtió en el álbum más vendido en un idioma no inglés en la historia de Estados Unidos.

Habiendo vendido más de 100 millones de discos en todo el mundo y estableciendo récords como una de las artistas de conciertos con mayores ingresos durante más de una década, Ronstadt fue la cantante femenina más exitosa de los años 70 y se erige como una de las artistas femeninas más exitosas en la historia de Estados Unidos.
Abrió muchas puertas para las mujeres en el rock and roll y otros géneros musicales al defender a compositores y músicos, ser pionera en su éxito en las listas de éxitos en el circuito de conciertos y estar a la vanguardia de muchos movimientos musicales.
En 2011, Ronstadt fue entrevistada por el Arizona Daily Star y anunció su retiro. En agosto de 2013, reveló a Alanna Nash, escribiendo para la AARP, que tenía la enfermedad de Parkinson y "ya no podía cantar una nota". Su diagnóstico fue reevaluado posteriormente como parálisis supranuclear progresiva, poniendo fin a una carrera musical que había dejado una marca indeleble en la era del rock clásico y le había valido diez premios Grammy.
A partir de 2019, Ronstadt ha obtenido tres álbumes pop número uno, 10 álbumes pop entre los diez primeros y 38 álbumes en las listas de Billboard Pop Album Charts. Tiene 15 álbumes en la lista Billboard Top Country Albums, incluyendo cuatro que alcanzaron el número uno.

Por su diversa obra a lo largo de cuatro décadas, ha recibido premios a la trayectoria de la Academia de la Grabación en 2016, el Kennedy Center Honors en Washington D.C. en 2019 y el Legend Award anual de la Hispanic Heritage Foundation en 2020.