The Dandy Warhols se formó en Portland, Oregón, en 1994, por Courtney Taylor-Taylor y Peter Holmström. Poco después se unió el baterista Eric Hedford y, tras un experimento fallido con la novia de Taylor-Taylor en el bajo, Zia McCabe se incorporó a la banda como teclista después de que Taylor-Taylor la viera trabajando en una cafetería. Taylor-Taylor describió los inicios de la banda como un grupo de amigos que «necesitaban música para acompañar sus tragos».

Al principio de su carrera, The Dandy Warhols tocaban en bares de todo Portland y se hicieron famosos por sus presentaciones en vivo llenas de desnudos. En su primer concierto en 1994, se les acercó el sello discográfico Tim/Kerr, que les ofreció financiar la grabación de un álbum. El resultado fue Dandys Rule OK, de 1995.

La importante discográfica Capitol Records quedó impresionada con Dandys Rule OK y decidió firmar un contrato con la banda. En 1997, lanzaron su segundo álbum de estudio, ...The Dandy Warhols Come Down. Fue su segundo intento de lanzar un álbum sucesor, después de que su primer intento fuera rechazado por Capitol, quien afirmó que no tenía ningún «éxito». Se lanzaron tres sencillos de Come Down, todos los cuales entraron al Top 40 de la lista de sencillos del Reino Unido.

En 1998, el baterista Eric Hedford dejó la banda tras una disputa por las regalías y fue reemplazado por el primo de Taylor-Taylor, Brent DeBoer.

En 2000, la banda lanzó su tercer álbum de estudio, Thirteen Tales from Urban Bohemia. Fue un éxito tanto de crítica como de ventas, debido principalmente a que el sencillo «Bohemian Like You» apareció en un popular comercial de Vodafone, así como en la serie de televisión Buffy, la cazavampiros.

Por esa época, Taylor-Taylor solicitó un préstamo para adquirir un espacio de almacén industrial en el noroeste de Portland, bautizado como «The Odditorium» y que ocupa un cuarto de cuadra. The Odditorium es el ecléctico espacio de ensayo y estudio de grabación y mezcla de la banda. También funciona como espacio artístico y club para fiestas y otros eventos. Abrió sus puertas el 15 de noviembre de 2001.

David Bowie, quien se convirtió en fan de la banda después de verlos tocar en el Festival de Glastonbury en 2000, seleccionó personalmente a The Dandy Warhols para que tocaran en el festival Meltdown de 2002. Bowie y los Dandys interpretaron juntos una versión de «White Light/White Heat» de The Velvet Underground como bis en el concierto del 29 de julio, que se promocionó como «The New Heathens Night». La banda también fue telonera de Bowie en su gira «A Reality Tour» de 2003.

En septiembre de 2001, la banda comenzó a trabajar en su siguiente álbum de estudio. El resultado fue Welcome to the Monkey House, lanzado en 2003. Producido por Nick Rhodes de Duran Duran, el álbum presentó un cambio significativo hacia un sonido synthpop con influencias de los años 80.

El álbum fue encabezado por su primer sencillo, «We Used to Be Friends», que se convirtió en uno de los temas más populares de la banda, ganando popularidad al ser utilizado como tema principal de la serie de televisión estadounidense de culto «Veronica Mars», así como por su aparición en «The O.C.». Se lanzaron otros dos sencillos, «You Were the Last High» y «Plan A», para promocionar el álbum. Esta canción también apareció en el videojuego FIFA 2004 de EA Sports.

Junto con la banda The Brian Jonestown Massacre, The Dandy Warhols fueron los protagonistas del documental de 2004 Dig!. La película capturó una relación de amor-odio entre las dos bandas, destacando la interacción entre Taylor-Taylor y el líder de BJM, Anton Newcombe. Fue grabada a lo largo de siete años por la cineasta Ondi Timoner y ganó el Gran Premio del Jurado de Documentales en el Festival de Cine de Sundance de 2004.

Ese mismo año, la banda lanzó un álbum doble, compuesto por The Black Album —el álbum grabado antes de ...The Dandy Warhols Come Down que fue rechazado por Capitol Records y también descartado por la propia banda— y Come on Feel The Dandy Warhols, una recopilación de caras B, versiones y canciones inéditas.

The Dandy Warhols aparecieron en la película de 2004 9 Songs, interpretando en vivo la canción «You Were the Last High» como una de las «nueve canciones» que dan título a la película.

The Dandy Warhols comenzaron a trabajar en su siguiente álbum de estudio a mediados de 2004. El resultado fue Odditorium or Warlords of Mars, lanzado al año siguiente. El título se inspiró en parte en el nombre del estudio propio de la banda, The Odditorium, donde además se grabó.

Odditorium or Warlords of Mars supuso, en gran medida, un regreso al rock psicodélico y centrado en la guitarra de ...The Dandy Warhols Come Down, alejándose del sonido con gran presencia de sintetizadores de su álbum anterior, Welcome to the Monkey House. Se lanzaron dos sencillos del álbum: «Smoke It» y «All the Money or the Simple Life Honey». El álbum recibió críticas mixtas por parte de los críticos musicales.

Por esa época, la banda colaboró en la banda sonora del videojuego Stubbs the Zombie in Rebel Without a Pulse con una versión de «All I Have to Do Is Dream» de The Everly Brothers.

El 17 de julio de 2006, la banda lanzó un sencillo independiente, «Have a Kick Ass Summer (Me and My Friends)». La canción se volvió a grabar más tarde como «Mis Amigos» para su álbum de 2008 ...Earth to The Dandy Warhols... Posteriormente, se incluyó en el paquete de canciones descargables para el videojuego de Xbox Dance Dance Revolution ULTRAMIX 4. En 2007, la banda grabó la canción «Good Luck Chuck» para la película del mismo nombre estrenada ese año. Se lanzó como sencillo digital.

En 2007, The Dandy Warhols fundaron Beat the World Records, un sello discográfico independiente afiliado a Caroline Records. Firmaron contrato con la banda de shoegaze de Portland The Upsidedown, seguida por el artista independiente de electropop Logan Lynn. En 2008, la banda se separó de su discográfica de toda la vida, Capitol Records.

La banda versionó la canción «Primary» de The Cure para el álbum benéfico Perfect as Cats: A Tribute to The Cure, lanzado en 2008 por Manimal Vinyl Records, cuyos beneficios se destinaron a Invisible Children, Inc. La banda también colaboró en el álbum tributo a Love and Rockets No New Tales to Tell: A Tribute to Love and Rockets ese mismo año, versionando la canción «Inside the Outside».

En 2008, The Dandy Warhols lanzaron su sexto álbum de estudio, ...Earth to The Dandy Warhols... Fue el primer lanzamiento oficial con Beat the World. Poco después, lanzaron un EP, Earth to the Remix E.P. Volume One, que consistía en versiones remezcladas electrónicamente de temas de ...Earth..., así como Earth to the Remix E.P. Volume Two. El sello también lanzó el EP Feed Me to the Wolves de Logan Lynn y un álbum completo de The Upsidedown.

También en 2008, The Dandy Warhols anunciaron que lanzarían un álbum colaborativo llamado Breathe Easy a beneficio de proyectos de conservación. Las grabaciones, que comenzaron el 21 de octubre de 2008, se llevaron a cabo en el estudio Odditorium de la banda. Colaboraron con bandas como The Bravery, The Kooks, J Mascis de Dinosaur Jr. y Spoon. No se sabe mucho sobre el estado del proyecto, y las grabaciones no están fácilmente disponibles.

Logan Lynn lanzó su álbum aclamado por la crítica, From Pillar to Post, con el sello Beat the World en septiembre de 2009.

En noviembre de 2009, The Dandy Warhols lanzaron una versión de la canción de The Beatles «Blackbird» en homenaje a la muerte de Michael Jackson. Esto hace referencia a la letra de su canción de 2003 «Welcome to the Monkey House»: «Cuando Michael Jackson muera / Haremos una versión de Blackbird».

En una entrevista de 2010 con el periódico sensacionalista australiano Daily Telegraph, se citó a Taylor-Taylor diciendo: «Somos pésimos para los negocios, pésimos. No sabemos lo que estamos haciendo. Es como intentar que unos niños manejen un hogar. Necesitamos asociarnos con algún sello independiente». En una entrevista con la revista alemana Catch Fire a finales de ese mismo año, se cita a Logan Lynn diciendo: «Me encantan los Warhols y todos teníamos muy buenas intenciones al empezar, pero… No había radio, ni distribución real, ni licencias, ni relaciones públicas. Sin esas cosas, los artistas fracasan… y mi último disco fue víctima de eso». Monstrous, The Hugs y Spindrift nunca lanzaron oficialmente nada con Beat the World.

En 2010, The Dandy Warhols lanzaron The Capitol Years 1995–2007, un álbum de grandes éxitos que recorre los años de la banda con Capitol Records. Además de incluir sencillos populares y canciones de sus álbumes con Capitol, también contenía algunas mezclas alternativas, así como una nueva canción, «This Is the Tide». La canción se estrenó en la estación de radio australiana Triple J el 18 de junio de 2010. Se lanzaron tres videos musicales diferentes para la canción.

Beat the World Records rompió relaciones con Caroline Records en 2010 y comenzó a trabajar con The End Records en 2011. 1776 lanzó su álbum debut con Beat the World en 2011.

Ese mismo año, la banda anunció que estaba grabando un nuevo álbum. Mientras tocaban en el Enmore Theatre de Sídney en mayo de 2011, como parte de su gira australiana de 2011, el vocalista Courtney Taylor-Taylor anunció que el nuevo álbum se titularía «This Machine» (después de haber bromeado anteriormente en entradas de blog en el sitio web oficial de la banda diciendo que se llamaría «The Pastor of Muppets», «Shitty Shitty Band Band» o «Whirled Piece»). En esa misma gira, la banda estrenó dos nuevas canciones del álbum: «Seti vs. the Wow! Signal» y «Rest Your Head».

The Dandy Warhols «rearreglaron e interpretaron» el tema musical del popular programa de televisión de divulgación científica MythBusters. La versión actualizada del tema musical apareció por primera vez a mediados de la temporada 2011, en el episodio «Bikes and Bazookas». Este tema posterior era una versión renovada del original y se utilizó hasta que el programa sufrió una remodelación a partir de la temporada 2015 (por lo que dejó de utilizarse al final de la temporada 2014).

La banda anunció el lanzamiento del primer sencillo del nuevo álbum, «Well They’re Gone», el 1 de marzo de 2012, permitiendo a los visitantes descargar la canción de forma gratuita tras ingresar su dirección de correo electrónico. El 16 de abril se lanzó un video para la canción «Sad Vacation».

El álbum This Machine salió a la venta el 24 de abril de 2012. El disco contó con la colaboración de David J en la canción «Autumn Carnival».

El 28 de enero de 2014, The Dandy Warhols anunciaron sus planes de lanzar su primer álbum en vivo, el cual fue grabado en The Wonder Ballroom durante la gira del decimotercer aniversario de Thirteen Tales from Urban Bohemia. El álbum, titulado Thirteen Tales from Urban Bohemia Live at the Wonder, salió a la venta el 25 de marzo de 2014.

El 29 de enero de 2016, la banda anunció su noveno álbum de estudio, Distortland. Fue su primer lanzamiento con Dine Alone Records. Salió a la venta el 8 de abril de 2016, a tiempo para su gira promocional que comenzaba en Estados Unidos. El tema «You Are Killing Me» se lanzó como sencillo. Se produjo un video musical en el que participó la reconocida superestrella de Warhol, Joe Dallesandro.

El 11 de febrero de 2017, la banda lanzó un nuevo sencillo, «Thick Girls Knock Me Out (Richard Starkey)», en los servicios de streaming. La banda ha regresado al estudio tras finalizar la gira promocional de Distortland y tiene la intención de dedicar el resto del año a grabar material nuevo.

El 12 de octubre de 2018, The Dandy Warhols lanzaron una colaboración con Logan Lynn titulada «Like Before», que apareció en el álbum doble multimedia de Lynn, My Movie Star, producido por Jay Mohr. El 24 de octubre de 2018, la banda lanzó un nuevo sencillo, «Forever», en las plataformas de streaming. Este es el primer sencillo de su décimo álbum de estudio, lanzado en enero de 2019, titulado Why You So Crazy. Dos sencillos más precedieron su lanzamiento: «Be Alright» y «Motor City Steel». Durante ese mismo mes, la banda inició su gira de 25.º aniversario con una serie de conciertos en Europa y el Reino Unido.

En mayo de 2023, se lanzó el EP (digital) «The Wreck of the Edmund Fitzgerald». La canción que da título al EP, compuesta originalmente por Gordon Lightfoot, era un tema que había quedado fuera de las sesiones del Black Album de 2004. Las otras dos canciones, «Untitled 1» y «Alien», no se habían publicado hasta ese momento.