William Ray Cyrus nació en Flatwoods, Kentucky, el 25 de agosto de 1961. El padre de Cyrus, Ron Cyrus, fue un político que pasó 21 años en la Cámara de Representantes de Kentucky antes de retirarse de su cargo en 1996. Ron Cyrus también tocaba la guitarra como aficionado; la madre de Billy Ray tocaba el piano, y su abuelo, un ministro pentecostal, tocaba el violín; las sesiones musicales familiares eran habituales en la casa de los Cyrus, donde predominaban el country, el gospel y los clásicos de siempre. Los primeros intentos de Billy Ray por aprender a tocar por su cuenta la guitarra de su papá se vieron frustrados por el hecho de que él era zurdo, mientras que su papá era diestro, y pasaron años antes de que finalmente tomara el instrumento adecuado y aprendiera a tocarlo.

Aunque a Cyrus le gustaba la música, tenía talento para el béisbol y asistió al Georgetown College con una beca deportiva. Pero los estudios y el béisbol pasaron a un segundo plano frente a la música después de que tomara la guitarra; él y su hermano formaron una banda de country-rock llamada Sly Dog, y en 1982 consiguieron un contrato fijo en un bar de carretera de Ironton, Ohio, lo que llevó a Cyrus a dejar la escuela y dedicarse a la música a tiempo completo. Sly Dog se disolvió después de que un incendio destruyera su club habitual y su equipo en 1984, y Billy Ray se mudó a Los Ángeles con la esperanza de impulsar su carrera. Tuvo poca suerte en California y regresó a Kentucky, pero conseguía presentaciones en Nashville tan a menudo como podía, perfeccionando su característica mezcla de country y rock. Con el tiempo, llamó la atención de la veterana estrella del country Del Reeves, y cuando Cyrus consiguió ser telonero de Reba McEntire en Louisville en 1990, Reeves animó a los responsables de A&R de Mercury Records a que le dieran una oportunidad. Después de ver a Cyrus en un escenario del tamaño de un estadio, rápidamente le firmaron un contrato discográfico.

Mercury organizó una agresiva campaña promocional para Cyrus que se enfocó en su atractivo físico rudo y su presencia en el escenario. Ambos aspectos se destacaron en el video musical del primer sencillo de Cyrus, diseñado para aprovechar la creciente popularidad del baile en línea en los clubes de música country. El video de Achy Breaky Heart se reprodujo ampliamente en los clubes y en los canales de televisión especializados en música country, lo que llevó a una gran difusión del sencillo. Achy Breaky Heart se convirtió en un fenómeno al alcanzar el disco de platino, y el álbum debut de Cyrus, Some Gave All, se disparó a la cima de las listas de Billboard y llegó a vender nueve millones de copias.

La historia de la música popular nos enseña que la mayoría de los grandes éxitos vienen acompañados de reacciones en contra, y Cyrus pronto se vio fuertemente criticado por los tradicionalistas de la música country, a quienes no les gustaba su sonido orientado al rock, así como por diversos comentaristas que lo veían como un producto que había alcanzado el éxito gracias al marketing más que al talento. Cyrus disfrutó de suficiente éxito en 1992 como para hacer caso omiso de esas críticas, pero cuando lanzó su segundo álbum, titulado de manera provocativa It Won’t Be the Last, en 1993, no logró producir un sencillo tan exitoso como Achy Breaky Heart, y aunque el álbum alcanzó el disco de platino, fue una decepción considerable en comparación con el álbum debut. El tercer álbum de Cyrus, Storm in the Heartland de 1994, recibió poco apoyo de las emisoras de radio de música country y le costó mucho alcanzar el disco de oro. Si bien los críticos comenzaron a mostrarse más receptivos hacia Cyrus con el sonido más contundente y personal de Trail of Tears de 1996, el álbum fue un fracaso. Tras Shot Full of Love de 1998, Mercury se separó del hombre que les había ayudado a transformar el panorama de la industria discográfica de la música country.

En 1999, Cyrus comenzó a incursionar en la actuación, interpretando a un cantante de música country llamado Lasso Larry Larson en un episodio de The Love Boat: The Next Wave, y consiguió un papel secundario en Mulholland Drive, de David Lynch, en 2001. Aunque Cyrus siguió lanzando álbumes —Southern Rain en 2000, Time Flies en 2003—, estos pasaron prácticamente desapercibidos; sin embargo, a finales de 2001 consiguió el papel protagónico en una serie de televisión por cable, Doc, en la que interpretó al Dr. Clint Cassidy, un médico del sur profundo que se muda a la ciudad de Nueva York. La serie tuvo suficiente éxito como para mantenerse al aire hasta 2004 y lo convirtió nuevamente en un nombre relevante en el mundo del espectáculo; Cyrus también grabó un álbum cristiano en 2003, The Other Side, que le dio la oportunidad de explorar sus raíces gospel.

En 2006, lanzó su noveno álbum, Wanna Be Your Joe, bajo el sello New Door Records de Universal; el álbum incluía su tributo al peinado que lucía en la época de Achy Breaky Heart, I Want My Mullet Back, y su lanzamiento coincidió con su regreso a la televisión. La hija de Cyrus, Miley (nacida el mismo año en que Achy Breaky Heart fue un éxito), fue elegida para el papel protagónico de la comedia de situación de Disney Hannah Montana, en la que interpretaba a una adolescente común que, en secreto, era una estrella del pop, y Billy Ray, como era de esperarse, coprotagonizó la serie como su padre y representante, Robbie Stewart. Si bien Miley era la estrella del programa, el enorme éxito de Hannah Montana le dio a Billy Ray mucha exposición y elevó considerablemente su perfil. Wanna Be Your Joe se convirtió en su primer álbum en alcanzar el disco de oro desde 1994, y también disfrutó de éxito en las listas con el álbum de Hannah Montana de 2006, que incluía su dueto con Miley, I Learned from You. Disney, ansioso por aprovechar al máximo el éxito de la serie, contrató a Cyrus para su propio sello discográfico, y en 2007 salió a la venta Home at Last, que fusionaba su sonido de country-rock con influencias pop. (Ese mismo año, Cyrus participó como concursante en la popular serie de televisión Dancing with the Stars, donde permaneció ocho semanas). En 2009 se lanzó un segundo álbum para Disney, Back to Tennessee, mientras que en 2010, Cyrus participó en el álbum debut homónimo de su proyecto paralelo, Brother Clyde, una banda de rock alternativo y duro. Aunque Brother Clyde se lanzó inicialmente como un proyecto de estrellas con John Waite, Jeffrey Steele y Phil Vassar, para cuando se grabó el álbum, Cyrus era el único miembro de la alineación original que seguía en el grupo, y la formación contaba con Jamie Miller, de Snot, en la guitarra, y Samantha Maloney, de Hole y Eagles of Death Metal, en la batería.

En enero de 2011, Hannah Montana finalmente llegó a su fin tras 98 episodios y una película derivada, y cinco meses después, Billy Ray lanzó su último álbum para Disney, I’m American, un conjunto de canciones patrióticas que incluía una versión de Some Gave All y la canción que da título al álbum, escrita junto a sus compañeros de Brother Clyde. Al año siguiente, Cyrus anunció que él y el productor Brandon Friesen habían fundado su propio sello discográfico independiente, Blue Cadillac Music, y su primer lanzamiento, Change My Mind de Cyrus, salió al mercado en el otoño de 2012. También anunció que estaba escribiendo su autobiografía, Hillbilly Heart: A Memoir, que fue publicada por Amazon en 2013. Tres años más tarde, Cyrus regresó con Thin Line, un tributo de facto repleto de estrellas al country fuera de la ley.

Le siguió Set the Record Straight de Cyrus en 2017, que contó con colaboraciones de Joe Perry, George Jones, Loretta Lynn, Bryan Adams, Glenn Hughes y Miley Cyrus. En 2019, regresó con el álbum conceptual The SnakeDoctor Circus, en el que volvió a trabajar con su colaborador de toda la vida, Don Von Tress. También ese año, después de que el éxito viral del rapero Lil Nas X, Old Town Road, fuera retirado de la lista de música country de Billboard, Cyrus cantó en una remezcla de la canción, lo que ayudó a que el tema alcanzara el número uno en el Billboard Hot 100. La canción pasó un récord de 19 semanas consecutivas en la cima de la lista y contribuyó a impulsar aún más la popularidad de Cyrus entre los fans más jóvenes. Old Town Road también llevó a Cyrus de regreso a los Premios Grammy por primera vez desde 1994, donde ganó los premios a la Mejor Interpretación de un Dúo o Grupo Pop y al Mejor Video Musical. Al retomar su trabajo en 2020, lanzó una serie de EP de versiones que comenzó con The Singin’ Hills Sessions, Vol. 1 - Sunset, seguido más adelante ese mismo año por The Singin’ Hills Sessions - Mojave.

En 2022, Cyrus coprotagonizó junto a Kelsey Grammer y Elizabeth Hurley la película de temática navideña Christmas in Paradise; Cyrus grabó cuatro canciones para la película, las cuales se incluyeron en un EP con la banda sonora de seis canciones. En dos de las canciones de Christmas in Paradise, Cyrus compartió la voz con Firerose (cuyo nombre real es Johanna Rosie Hodges), una cantante con quien estaba casado en ese momento, y juntos lanzaron varios sencillos en 2023 y 2024. Siguiendo con la temática familiar, Cyrus logró un éxito en 2022 con Noah (Stand Still), un emotivo dueto con su hija Noah Cyrus. El artista de EDM Diplo se adentró en el country con Diplo Presents Thomas Wesley, Chapter 2: Swamp Savant, de 2023, que incluyó su remix de la versión de Old Town Road con Cyrus. Otra superestrella del country que trasciende los géneros, Shania Twain, invitó a Cyrus a colaborar como vocalista invitado en su LP de 2023, Queen of Me, y él lanzó varios sencillos en 2024 y 2025, incluyendo colaboraciones con Tommee Profit y Sam Tinnesz (Lost) y con Micki Free y Buck 22 (Over the Rainbow). El 2026 trajo otro dueto entre Billy Ray y Noah Cyrus, una canción potente y evocadora titulada On Our Way Along.